2024年3月5日发(作者：)

ZHJ-1）烟粉虱种群共生细菌的检测及系统发育分析

昆虫ActaEntomologicaSinica,December2005,48(6):859—865ISSN0454—6296

浙江B型与非B型(.1)烟粉虱种群

共生细菌的检测及系统发育分析

阮永明,刘树生

(浙江大学应用昆虫学研究所,杭I州310029)

摘要:烟粉虱体内存在共生细菌,包括初生共生细菌(primaryendosymbiont)和次生共生细菌(secondaryendosymbiont).本项研究

应用PCR技术检测了烟粉虱浙江B型和非B型China-ZHj—1种群中共生细菌的分布.结果表明,烟粉虱B型和非B型体内均

存在初生共生细菌,而两者次生共生细菌的组成存在差异.一种肠杆菌科次生共生细菌仅在B型烟粉虱中发现,而另两种次

生共生细菌Wolbachia和杀雄菌Arsenophos仅在非B型中发现.初生共生细菌的系统发育分析表明,B型是入侵生物型,而浙

江非B型是本地生物型.

关键词:烟粉虱;共生细菌;Wolbachia;杀雄菌;系统发育;16SrDNA;23SrDNA

中图分类号:Q966文献标识码:A文章编号:0454—6296(2005)06—0859—07

DetectionandPhylogeneticanalysisofprokaryoticendosymbiontsinBemisiatabaci

RUANYong—Ming,LIUShu—Sheng(InstituteofAppliedEntomology,ZhejiangUniversity,Hangzhou310029,China)

Abstract:Whitefliesareplantsapfeedinginsectsthatharborprokaryoticsymbionts,includingprimaryandsecondary

study,PCRbaseddetectionofprokaryoticendosymbiontsofaBemisiatabaciBbiotypeanda

non-BbiotypeChina—ZHJ一——1populationinZhejiang,ndnon—Bbiotypepopulations

harboredacommonprimaryendosymbiont,daryendosymbiontofthe

familyEnterobacteersecondary

endosymbionts,WolbachiaandArsenophonus,weredetectedinnonBbiotypepopulationbutnotinBbiotype.

Phylogeneticanalysisofprimaryendosymbiontsbasedon16SrDNAindicatesthatthenon—BbiotypeisnativetoChina

whiletheBbiotypeisaninvasivebiotype.

Keywords:Bemisiatabaci;endosymbiont;Wolbachia;Arsenophonus;phylogenesis;16SrDNA;23SrDNA

烟粉虱Bemisiatabaci(Gennadius)在各大洲广

泛分布,是热带,亚热带及相邻温带地区的一种主要

作物害虫(Browneta1.,1995).烟粉虱是处于快速

进化中的复合种,具有多种生物型(Perring,2001).

罗晨等(2002)比较了中国不同区域5个烟粉虱种

群,发现这些种群均为B型,它们之间及与国外B

型烟粉虱之间基因差异很小,推测我国B型烟粉虱

是近年人侵的外来种群.中国在20世纪40年代已

有烟粉虱的记载(周尧,1949).我们于2003年在

浙江萧山棉花上采集到一些烟粉虱,没有B型特有

的银叶反应,通过测定其mtDNACOI的序列及依据

这些序列所做的系统发育关系分析,初步推测为中

国本地非B型(臧连生等,2005).

胸喙亚目昆虫如蚜虫,木虱,粉蚧和粉虱,以植

物韧皮部汁液为主要或唯一的食物来源.植物韧皮

部汁液营养组成不均衡,碳水化合物含量丰富而必

需氨基酸组分欠缺或含量较低(SandstrSmand

Moran,1999).这些昆虫体内均存在共生细菌,研究

——

表明共生细菌能提供寄主昆虫所缺乏的必需氨基酸

(Douglas,1998;Moraneta1.,2003).共生细菌根据

在寄主体内分布和与寄主进化关系可分为初生共生

细菌(primaryendosymbiont)和次生共生细菌

(secondaryendosymbiont).初生共生细菌最主要的特

征是:(1)通过母代垂直传播到后代而没有自由生活

基金项目:国家重点基础研究发展规划"973"项目(2002CB111403)

作者简介:阮永明,男,1975年3月生,福建永定人,博士生,讲师,从事害虫综合治理及入侵生物学研究,E-mail:***************通讯作者Authorforcorrespondence,E-mail:***************.cn收稿日期Received:2005-01-07;接受日期Accepted:2005.06.23

860昆虫ActaEntomologicaSinica48卷

阶段;(2)存在并局限于含菌体(mycetome)中的菌胞

(mycetocytes或baeteriocytes)中(Darbyeta1.,2O01).

除初生共生细菌外,有些昆虫还存在次生共生细菌,

次生共生细菌也通过母系传递,但与寄主的共生关

系不如初生共生细菌与寄主那么紧密,在寄主体内

分布并不局限于菌胞(MoranandTelang,1998).

Clark等(1992)从烟粉虱体内检测出一种与豌

豆蚜Acyrthosiphonpisum次生共生细菌亲缘关系很

近,隶属肠杆菌科(Enterobacteriaceae)的次生共生细

菌.粉虱中还检测出杀雄菌属Arsenophonus共生菌

(ThaoandBaumann,2004a).对杀雄菌属的研究表

明,飞虫杀雄菌ae对丽蝇蛹集金小蜂

Nasoniavitennis的雄性胚胎有致死作用(Ghemaet

n{.,1991).Wolbachia广泛分布于节肢动物,并能

够改变寄主的生殖行为,包括细胞质不亲和

(cytoplasmicincompatibility),孤雌生殖,雌性化和雄

性致死(Clarketa1.,1992;Darbyeta1.,2001;

Zchori—FeinandBrown,2002;Nirgianakieta1.,

2003).Nirgianaki等(2003)检测了7种粉虱中

Wolbachia的分布,发现一些烟粉虱种群感染

Wolbachia;在13个B型种群中,仅有1个也门种群

检测出Wolbachia;而26个非B种群中,10个携带

等(2003)报道,在烟粉虱A,B型

中均未检测出Wolbachia.这一结果可能与地理种

群不同和样本数偏少有关(检测头数为3～10头),

同时也反映了Wolbachia存在的复杂性.

烟粉虱B型和非B型在寄主植物范围,繁殖力

等许多方面存在很大的差异(Browneta1.1995;臧

连生等,2005),而烟粉虱不同生物型在共生细菌组

成上是否存在差异,及这种差异是否对烟粉虱生物

型的形成起一定的作用,目前还不清楚.为探讨这

些问题,本研究利用不同共生细菌16SrDNA和23S

rDNA的特异性引物,对烟粉虱外来入侵B型,浙江

本地非B型体内共生细菌的存在情况进行了检测,

并对所得初生共生细菌16SrDNA的片段与已报道

的有关片段做了比较分析,现报道如下.

1材料和方法

1.1材料

1.1.1供试昆虫:烟粉虱B型种群采自

杭州甘蓝ta,非B型种群

(定名为非B型China—ZHJ一1种群,下面简称非B型

ZHJ一1种群)采自萧山棉花Gossypiumhirsutum(臧连

生等,2005),在人工气候室(12L:12D;27±1oC;

60%～80%RH)内以棉花(川棉109)为寄主维持种

群,至实验时已饲养14～18代.

1.1.2酶和试剂:内切酶EcoRI和￡I,DNA

MarkerDL2000,,IPTG,PCR试剂盒PerfectShot

ExTaq,质粒pMD18一TVector均购自TaKaRa公司;

PCR产物纯化试剂盒QIAquickGelExtractionKit购

自QIAGEN公司;V—geneRapidPlasmidDNADaily

mini-preKit购自杭州维特洁公司;蛋白酶K,

Ampicillin购自上海生工生物工程公司.常用化学

试剂为国产分析纯.引物由上海生工生物工程公司

合成.

1.2方法

1.2.1DNA的提取及PCR扩增:烟粉虱模板DNA

的提取参考罗晨等(2002)的方法,PCR扩增初生共

生细菌16SrDNA的引物为28F:5一TGCAAGTCG

AGCGGCATCAT一3和1098R:5一AAAGTrCCCGCC

TYATGCGT一3,PCR反应参数为:95cc1min,60cc1

min,72oC1min,5个循环;然后95℃1min,58oC1

min,72℃1min,25个循环;循环结束后72℃延伸20

min.扩增肠杆菌科次生共生细菌16SrDNA所用引

物为:92F5一TGAGTAAAGTCTGGGAATCTGG一3和

1343R5'-参

数除了58℃退火的循环增至30个外,与上述PCR

参数一致(Zchori—FeinandBrown,2002).扩增

Wolbachia16SrDNA的弓I物为5一TTGTAGCCTGCTAT

GGTATAACT一3(16SrDNA,76—99)和5'-GAATAGGTA

TGATITFCATGT-3(16SrDNA,1012—994)(0Neill

eta1.,1992),反应条件为94℃5min,然后94oC1

min,55oC1min,72oC1min,循环35次(Nirgianakiet

n{.,2003).扩增Arsenophonus23SrDNA片段及内

含子所用引物为Ars23S一1:5'-CGTI'rGATGAATI'C

ATAGTCAAA一3和Ars23S一2:CCAGTrAGT

GTI'ACCCAAC一3,反应条件为95℃5min,然后95℃

30S,60.5cc30S,72cc45S,循环30次,最后70cc延

伸10min(ThaoandBaumann,2004a).

1.2.2克隆及测序:PCR产物经1%琼脂糖凝胶电

泳,EB染色.QIAquickGelExtractionKit回收目的

片段.回收的目的片段,克隆至r.

V—geneRapidPlasmidDNADailymini—preKit提取质粒

DNA,EcoRI和￡I双酶切鉴定重组质粒.重组

质粒送上海博亚公司测序(测序仪为ABIPRISM

377).

1.2.3序列分析及系统发育分析:从GenBank下载

6期阮永明等:浙江B型与非Bmd(China—ZIO一1)烟粉虱种群共生细菌的检测及系统发育分析861

不同地理区域烟粉虱初生共生细菌16SrDNA的相

应片段,与所得序列用MEGAversion3.0进行对位

排列(必要时手动编辑)和遗传距离分析(Kimura2.

parameterMode1),所用序列登录号及种群特性见表

1.以与初生共生细菌亲缘关系最近的,营自由生活

方式的棕榈发酵细菌Zymobacterpalmae(登录号为

AF211871)作外群,用MrBayesv3.0B4进行贝叶斯分

析,主要参数设置为:lsetnst=6rates=gamma.

表1本文涉及的烟粉虱种群及其初生共生细菌16SrDNA的GenBank登记号

Table1WhiteflypopulationsusedinthisstudyandtheGenBankaccessionnumbersof16SrDNAsoftheirprimaryendosymbionts

2结果与分析

B型和非B型zHJ一1种群烟粉虱体内共生细菌

PCR产物电泳图谱见图1,调查的结果见表2.

2.1初生共生细菌

利用初生共生细菌的特异性引物,从所有B型

和非B型zHJ一1种群烟粉虱个体中均扩增出16S

rDNA部分片段.B型扩增片段为1090bp,非B型

znJ一1种群为1093bp,这两个片段的序列相似性达

98%.所测序列中A+T含量B型为51.8%,zHJ一1

为52.2%.烟粉虱初生共生细菌被命名为

CandidatusPortieraaleyrodidarum(Baumanneta1.,

2004;ThaoandBaumann,2004b).烟粉虱初生共生细

菌的遗传距离见表3,不同地理区域烟粉虱初生共

生细菌相互之间的遗传距离均很小,一般为0.00～

0.02,平均为0.01.一个来自乌干达种群的烟粉虱

初生共生细菌与来自其他地理区域的烟粉虱初生共

MAlBl^2B2A3B3A4B4M

图1烟粉虱共生细菌的PCR扩增结果

Fig.1ResultsofaPCRscreeningforthepresenceof

prokaryotieendosymbiontsofBemisiatabaci

M:DNA分子量标准DNAmolecularmarker;A:非B型ZHJ.1种群

烟粉虱Non—BZHJ一1population;B:B型烟粉虱Bbiotype;1:初生

共生细菌Primaryendosymbiont;2:Wolbachia;3:杀雄菌属

Arsenophonus;4:肠杆菌科次生共生细菌.Secondaryendosymbiontof

Enterobacteriaceae.

生细菌的遗传距离均较大,为0.05或0.06,表现了

一

定程度的遗传分化.初生共生细菌16SrDNA的

系统发育树见图2.从图中可以看出,浙江B型与

来自以色列及美洲(新大陆)的烟粉虱的初生共生细

菌亲缘关系较近,聚为一枝;而非B型ZHJ一1种群与

,

OO5O5O

"叭

86248卷

来自印度和一些非洲国家(旧大陆)的烟粉虱的初生共生细菌亲缘关系较近,聚为另一枝.

表2B型和非B型zIIJ.1种群烟粉虱体内共生细菌调查结果及GenBank登录号

Table2OccurrenceofprokaryoficendosymbiontsofBemiMatabaciandtheh"GenBankaccessionnmnbers

注:表中数据为样本检出率.

Notes:Datainthetableindicaterateofinfection

表3不同地理区域烟粉虱的初生共生细菌16SrDNA的遗传距离分析

Table3Geneticdistancesbetween16SrDNAofprimarysymbiontsofdifferentpopulationofBemisiatabaci

注:表中下三角为遗传距离值,上三角为标准误.

Note:ntheuppertrianglethevaluesofstandarderlor

2.2肠杆菌科次生共生细菌

在浙江B型和非B型ZHJ.1种群烟粉虱所检样

本中,B型样本均扩增出肠杆菌科

(Enterobacteriaceae)次生共生细菌16SrDNA的特异

性片段,而非B型z}IJ一1种群未扩出相应的特异性

片段.B型烟粉虱次生共生细菌所扩片段长为1

274bp,序列A+T含量为45.9%,与Zchori—Fein和

Brown(2002)的结果一致.该次生共生细菌与豌豆

蚜次生共生细菌(PABS)16SrDNA的序列相似性大

于98%,两者分化时间约为1700万一3400万年

前,晚于烟粉虱与豌豆蚜共同祖先的分化时间,从而

暗示这种次生共生细菌可能属于水平传播(Darbv

e￡口Z.2001).

2.3Wolbachia

Wolbachia16SrDNA特异性片段仅在非B型

ZHJ一1种群烟粉虱个体中扩出,而B型种群均未扩

出.在非B型ZHJ一1种群所检个体中,感染率为

25%,扩增片段为896bp,序列中A+T含量为

55.2%.

2.4杀雄茵Arsenophonus

杀雄菌Arsenophonus23SrDNA特异性片段在非

B型zHJ一1种群个体中均有检出,而在B型种群中

均没有扩出.扩增片段长为582bp,这说明与飞虫

杀雄菌A.1la$olliae不同,非B型ZHJ一1种群烟粉虱

杀雄菌Arsenophonus中23SrDNA没有内含子的存在

(ThaoandBaumann,2004a)

6期阮永明等:浙江B型与非B型(.1)烟粉虱种群共生细菌的检测及系统发育分析863

3讨论

AF400464

AF4OO460

AF4OO467

AY266l04

AF400457

AF2l1870

860529

AF40O462

AF4OO453

AF40O455

AF4OO459

AF4OO456

AF4OO458

860528

AF40046l

AF400451

AF400466

AF4OO450

AF40O452

AF4OO454

AF40O465

AF2l187l

图2烟粉虱初生共生细菌16SrDNA的系统发育树

Fig.2PhylogenictreeofprimarysymbiontsofBemisiatabacibasedonthe16SrDNAsequences

以往的研究表明,与蚜虫和木虱类似,烟粉虱不

同种群以及同一种群不同个体在共生菌组成上存在

差异(Zchori—FeinandBrown,2002).本研究结果表

明,浙江烟粉虱B型和非B型种群中均存在初生共

生细菌,而次生共生细菌存在组成差异,即B型具

有一种隶属肠杆菌科的次生共生细菌,而非B型具

有Wolbachia和一种隶属杀雄菌属的次生共生细菌.

研究表明,初生共生细菌所构建的系统发育树与其

寄主昆虫所构建的树通常是一致的,初生共生细菌

的系统进化可以反映寄主昆虫的进化关系(Munson

eta1.,1991;Campbell,1993;Thaoeta1.,2000;

Zehori—FeinandBrown,2002;ThaoandBaumann,

2004a,2004b).烟粉虱初生共生细菌16SrDNA的

系统发育树表明,浙江B型烟粉虱与来自以色列及

美洲(新大陆)的烟粉虱的初生共生细菌聚为一枝;

而非B型zHJ一1种群与来自印度和一些非洲国家

(旧大陆)的烟粉虱的初生共生细菌聚为另一枝,可

以作为浙江烟粉虱B型是入侵生物型,而非B型

zHJ.1种群是本地生物型的一个间接证据.16S

rDNA的系统发育树还表明非B型zHJ一1种群烟粉

虱初生共生细菌与核酸序列登录号为AF211870的

银叶粉虱Bemisiaargentifolii(即B型烟粉虱)(Thao

eta1.,2000)亲缘关系较近,从一方面体现了烟粉

虱种下分化的复杂性.

Clack等(1992)扩增了A型和B型烟粉虱初生

共生细菌16SrDNA的部分序列,在扩出的1.45kb

片段中,仅有两个碱基的区别,考虑到测序仪的误

差,可以认为它们序列相同.这一结论得到

Campbell(1993)研究结果的支持.而本研究扩出的

864昆虫ActaEntomologicaSinica48卷

浙江B型和非B型zHJ一1种群烟粉虱初生共生细菌

16SrDNA的1.09kb片段中,相似性仅为98%,这也

许反映了不同地理区域烟粉虱初生共生细菌的序列

分化程度不一.

初生共生细菌16SrDNA序列富含AT,这被认

为是共生细菌与寄主昆虫长期协同进化中,细菌基

因组的一个重要特征.浙江B型与非B型zHJ一1种

群的初生共生细菌16SrDNA的G+C含量与以往研

究结果近似(Zchofi—FeinandBmwn,2002;Thaoand

Baumann,2004b).初生内共生菌序列富含AT,可能

反映了其修复DNA能力的退化(多种DNA损伤具

有GC向AT突变的倾向)(WernegreenandFunk,

2004).次生共生细菌16SrDNA序列的G+c含量

为54.1%,正处于营自由生活细菌的G+C含量的

范围中.

次生共生细菌与寄主昆虫的共生关系并不长

期,反映了次生共生细菌多次独立感染寄主昆虫的

可能及其水平传播方式(MoranandTelang,1998;

ThaoandBaumann,2004b).有关次生共生细菌对寄

主昆虫的功能研究尚很少.有报道除去豌豆蚜的次

生共生细菌PAUS(PeaAphidU—typeSymbiont)对蚜

虫的适应性并无影响(Leonardo,2004).但更多研

究表明,次生共生细菌可能在寄主昆虫适应植物的

能力和竞争能力等方面具有重要作用,进而问接影

响寄主昆虫进化和生物型的形成(Montlloret0Z..

2002;Zchofi—FeinandBrown,2002:Leonardoand

Muiru,2003;Olivereta1.,2003;Tsuchidaeta1.,

2004).在本研究所测得的烟粉虱3种次生共生细

菌中,Wolbachia和杀雄菌属Arsenophonus有致使寄

主昆虫生殖异常的报道(GheITIaet0Z..1991:

Nirgianakieta1.,2003),这两种影响寄主昆虫繁殖

的细菌在非B型ZHJ一1种群中检出,而在B型中没

有检出.B型烟粉虱的一个特点就是繁殖力强,这

是否与其缺乏Wolbachia和杀雄菌属ArsenophOFt有

关,值得进一步研究.

致谢浙江大学应用昆虫学研究所陈学新教授对系

统发育分析提供帮助,中国农业科学院蔬菜花卉研

究所谢丙炎研究员审阅初稿,特此谢忱.

参考文献(References)

BaumannL,ThaoML,FunkCJ,FalkBW,NgJCK,BaumannP,2004.

SequenceanalysisofDNAfragmentsfromthegenomeoftheprimary

io1.,48

(1):77—81.

BrownJK,FrohlichDR,RosellRC,etpotatoorsilverleaf

whiteflies:biotypesofBemisiatabacioraspeciescomplex?Annu.

Rev.E~omo1..40:511—534.

CampbellBC,entevolutionbetweenwhiteflies(Homoptera:

Aleyrodidae)andtheirbacterialendosymbiontsbasedonrespective18S

io1.,26:129—132.

ChouI,ela幻删Aleuro如"Homoteroj"encinio.

EntomologiaSinica,3(4):1—18.[周尧,1949.中国粉虱名录.中

国昆虫学,3(4):1—18]

ClarkMA,BaumannL,MunsonMA,BaumannP,CampbellBC,Duffus

JE,OsbemeLS,MoranNA,baeterialendosymbiontsof

whiteflies(Homoptera:Aleyrodidae)constitutealineagedistinctfrom

io1.,25:

l19—123.

DarbyAC,BirkleLM,TurnerSL,DouglasAE,d—bome

1.,36(1):43—50.

DouglasAE,ionalinteractionsininsect—microbialsymbioses:

.E~omo1..

43(1):17—37.

GhemaRL,WerrenJH,WisburgW,CoteR,WoeseCR,MandeleoL,

BrennerDJ,.,.,the

causativeagentoftheson-killertraitintheparasiticwaspNasonia

io1.,41:563—565.

LeonardoTE,lofaspecialization—associatedsymbiontdoesnot

s,7(6):461—468.

LeonardoTE,MuiruGT,ativesymbiontsareassociatedwith

.尺.Soc.

.B,270(Supp1.2):$209一$212.

LuoC,YaoY,WangRJ,YanFM,ttuDX,ZhangZL,of

mitochondrialeytochromeoxidasel(mtCO1)genesequencesforthe

identificationofbiotypeofBemisiatabaci(Gennadius)

,45(6):759—763.【罗晨,姚远,王戎疆,阎凤

鸣,胡敦孝,张芝利,2002利用mtDNACOi基因序列鉴定我

国烟粉虱的生物型.昆虫,45(6):759—763]

MontllorCB,MaxmenA,PurcellAH,ativebaetefial

endosymbiontsbenefitpeaaphidsAcyrthosiphonpisumunderheatstress.

1.,27(2):189—195.

MoranNA,TelangA,iocyte—associatedsymbiontsofinsects.

Bioscience,48(4):295—304.

MoranNA,PlagueGR,SandstromJP,WilcoxJL,ie

perspectiveonnutrientprovisioningbybacterialsymbiontsofinsects.

,100:14543—14548.

MunsonMA,BaumannP,ClarkMA,BaumannL,MoranNA,VoegtlinDJ,

CampbellBC,cefortheestablishmentofaphid-

eubaeteriumendosymbiosisinanancestoroffouraphidfamilies.J.

Bacterio1.,173(20):6321—6324.

NirgianakiA,BanksGK,FrohliehDR,VenetiZ,BraigHR,MillerTA,

BedfordID,MarkhamPG,SavakisC,BourtzisK,hia

io1.,47(2)93

—

101.

6期阮永明等:浙江B型与非B型(Chilla-ZHJ一1)烟粉虱种群共生细菌的检测及系统发育分析865

0'NeillSL,GiordannR,ColbertAME,KarrTL,RobertsonHM,1992.16S

rRNAphylogeneticanalysisofthebacterialendosymbiontsassociated

.

￡,sA.89:2699—2702.

OliverK,RussellJ,MoranN,HunterM,ativebaeterial

1.

,100(4):1803—1807.

PerringTM,otection,

20:725—737.

Sandstr0mJ,MoranN,ritionallyimbalaneedisphloemsapfor

aphids?EntomologicExpenrnental~etApplicata,91(1):203—210.

ThanML,BaumannP,ceformuhipleacquisitionof

Arsenophonusbywhiteflyspecies(Sternorrhyneha:Aleyrodidae).

iof.,48:140—144.

ThanML,BaumannP,ionaryrelationshipsofprimary

n.

Microbiof.,70(6):3401—3406.

ThaoML,MoranNA,AbbotP,BrennanEB,BurckhardtDH,BaumannP,

2000CospeciationofPsyllidsandtheirprimaryprokaryotic

io1.,66(7):2898—2905.

TsuchidaT,KogaR,FukatsuT,antspecializationgovernedby

e,303(5666):1989.

WeeksAR,VehenR,StouthamerR,nceofanewsex-ratio-

.

.

B,270(1526):1857—1865.

WernegreenJJ,FunkDJ,onexposed:aneutralexplanationfor

1.,

59(6):849—858.

ZangLS,"uSS,LiuYQ,ChenWQ,rativestudyonthe

morphologicalandbiologicalcharacteristicsoftheBbiotypeandanon-B

biotype(China-ZHJ-1)ofBemisiatabnci(Homoptera:Aleyrodidae)

fromZhejiang,,48(5):742—748.[臧

连生,刘树生,刘银泉,陈伟强,2005.浙江B型与一非B型

(.1)烟粉虱形态学和生物学特性的比较研究.昆虫学

报,48(5):742—748]

Zchori-FeinE,BrownJK,tyofprokaryotesassociatedwith

Bemisiatabnci(Gennadius)(Hemiptera:Aleyrodidae).Ann.

.,95(6):711—718.

(责任编辑:袁德成)